Submit manuscript Sign in / Sign up
Advanced search
Article sections

NEURON-SPECIFIC ENOLASE AND ISLET CELL ANTIBODIES AS MODERN LABORATORY MARKERS OF DIABETES MELLITUS

Research article
Zhigulina V.V.
Andreev A.A.
DOI:
https://doi.org/10.23670/IRJ.2021.110.8.057
Issue: № 8 (110), 2021
Published:
2021/08/17
PDF

НЕЙРОНСПЕЦИФИЧЕСКАЯ ЕНОЛАЗА И АНТИТЕЛА К ОСТРОВКОВЫМ КЛЕТКАМ КАК СОВРЕМЕННЫЕ ЛАБОРАТОРНЫЕ МАРКЕРЫ САХАРНОГО ДИАБЕТА

Обзорная статья

Жигулина В.В.1, *, Андреев А.А.2

1, 2 Тверской государственный медицинский университет, Тверь, Россия

* Корреспондирующий автор (jerlan-1991-2006[at]list.ru)

Аннотация

В представленном обзоре рассмотрены данные о применении нейронспецифической енолазы и антител к островковым клеткам в качестве лабораторных маркеров сахарного диабета в настоящее время. При выявлении сахарного диабета ученые используют различные маркеры. Одними из таких маркеров являются нейронспецифическая енолаза (NSE) и антитела к островковым клеткам (ICA). Нейронспецифическая енолаза – это гликолитический фермент, который широко применяется в качестве маркера нервной и нейроэндокринной дифференцировки в нормальных тканях и в опухолях. Концентрация нейронспецифической енолазы повышается при повреждении нервной ткани и гибели нейронов. Антитела к ICA являются основным серологическим маркером сахарного диабета 1 типа. По мнению многих ученых, с антителами к островковым клеткам связано разрушение β-клеток островков Лангерганса. Сахарным диабетом 1 типа называют заболевание, основной причиной развития которого является аутоиммунная деструкция β-клеток, приводящая к абсолютной инсулиновой недостаточности. Ввиду злободневности сахарного диабета поиск новых биохимических маркеров данного заболевания, в частности нейронспецифической енолазы и ICA, и их использование в клинической лабораторной диагностике, является очень актуальным в настоящее время.

Ключевые слова: неронспецифическая енолаза, антитела к островковым клеткам, сахарный диабет 1 типа, инсулиновая резистентность.

NEURON-SPECIFIC ENOLASE AND ISLET CELL ANTIBODIES AS MODERN LABORATORY MARKERS OF DIABETES MELLITUS

Review article

Zhigulina V.V.1, *, Andreev A.A.2

1, 2 Tver State Medical University, Tver, Russia

* Corresponding author (jerlan-1991-2006[at]list.ru)

Abstract

The review examines data on the use of neuron-specific enolase and islet cell antibodies as laboratory markers of diabetes mellitus. When detecting diabetes, scientists use various markers. One of these markers is neuron-specific enolase (NSE) and islet cell antibodies (ICA). Neuron-specific enolase is a glycolytic enzyme that is widely used as a marker of nervous and neuroendocrine differentiation in normal tissues and in tumors. The concentration of neuron-specific enolase increases when nerve tissue is damaged and neurons die. ICA are the main serological marker of type 1 diabetes mellitus. According to many scientists, the destruction of β-cells of the islets of Langerhans is associated with ICA. Type 1 diabetes mellitus is a disease, the main cause of which is the autoimmune destruction of β-cells that leads to absolute insulin deficiency. Due to the widespread nature of diabetes mellitus, the search for new biochemical markers of this disease, in particular neuron-specific enolase and ICA as well as their use in clinical laboratory diagnostics is very relevant at the present time.

Keywords: non-specific enolase, ICA, type 1 diabetes mellitus, insulin resistance.

На сегодняшний день сахарный диабет остается острой медико-социальной проблемой. В настоящее время во всем мире наблюдается рост числа больных сахарным диабетом. По статистическим данным [15], около 5% населения планеты страдает этим заболеванием, причем ежегодно в мире умирает около 5 млн. больных диабетом. Стоит также отметить, что каждые 15 лет число больных диабетом удваивается [15], [17]. При выявлении сахарного диабета ученые используют различные маркеры. В настоящее время поиск новых биохимических маркеров данного заболевания, в частности нейронспецифической енолазы и ICA, и их использование в клинической лабораторной диагностике, является очень актуальным.

Патогенез сахарного диабета

Сахарный диабет является заболеванием, которое характеризуется хронической гипергликемией, обусловленной недостаточной функцией инсулина или его дефицитом, а также гормонально-метаболическими нарушениями, приводящими к специфическим поражениям органов-мишеней диабета [7], [21]. К органам-мишеням диабета относят почки, сосуды, сетчатку глаза и нервную ткань. Основным критерием диабета в настоящее время считается наличие гипергликемии [7]. Сахарный диабет относится к самым распространенным заболеваниям в мире [15], [17]. По статистическим данным [17], в структуре смертности сахарный диабет занимает четвертое место после сердечно-сосудистых, онкологических заболеваний и травм.

В патогенезе развития абсолютной инсулиновой недостаточности у больных сахарным диабетом особое внимание уделяется вирусным инфекциям. Ученые предполагают, что вирусные инфекции способны поражать β-клетки, либо выступать в качестве инициирующего фактора аутоиммунного процесса в β-инсулярном аппарате поджелудочной железы [18].

Диагностика сахарного диабета с помощью современных серологических маркеров

Современными маркерами сахарного диабета являются несколько классов антител [15]. Различные классы антител, как известно, отличаются по составу аминокислотных остатков и олигосахаридов [1]. У человека ученые выявили аутоантитела к антигенам β-клеток, появляющиеся в крови при аутоиммунной реакции против клеток островков поджелудочной железы и являющиеся иммунологическими маркерами сахарного диабета 1 типа [15], [23]. Тесты на эти аутоантитела широко используются в дифференциальной диагностике сахарного диабета [2], [7]. Присутствие аутоантител к антигенам β-клеток дает возможность отличать аутоиммунный сахарный диабет 1 типа от других типов и вариантов сахарного диабета [18], [20]. На данный момент чаще всего применяются следующие тесты:

1) на антитела к островкам клеткам поджелудочной железы, получившие название «ICA» (islet cell antibodies);

2) на антитела к глутаматдекарбоксилазе (glutamicacid decarboxilase autoantibodies, GAD);

3) на антитела к инсулину и проинсулину (insulin autoantibodies, IAA, или IA);

4) на антитела к внутриклеточной части протеинтирозинфосфатазы (insulinoma antigen 2 antibodies, IA2A) [15].

Сахарным диабетом 1 типа называют заболевание, основной причиной развития которого является аутоиммунная деструкция β-клеток, приводящая к абсолютной инсулиновой недостаточности [16].

Рабочая классификация сахарного диабета 1 типа, опубликованная Всемирной организацией здравоохранения в 1999 году, базируется на этиологии заболевания. На основе данной классификации сахарный диабет 1 типа разделяют на два варианта: аутоиммунный и идиопатический [13]. Для аутоиммунного варианта сахарного диабета 1 типа характерно наличие в крови больного серологических маркеров заболевания – диабет-ассоциированных аутоантител. В случае отсутствия в крови пациента диабет-ассоциированных аутоантител врачи ставят диагноз идиопатического сахарного диабета 1 типа [8]. Сахарный диабет 2 типа обусловлен двумя основными факторами: недостаточной функцией β-клеток и инсулиновой резистентностью [18], [25]. Инсулиновой резистентностью называется состояние, когда происходит уменьшение чувствительности клеток организма к инсулину за счет дефекта клеточных рецепторов, взаимодействующих с инсулином [28], [38], [39].

В 1990-е гг. ученые выяснили [4], что аутоиммунный процесс в ткани поджелудочной железы может иметь медленно прогрессирующее течение, обусловливая развитие латентного аутоиммунного диабета взрослых.

По научным данным, при «классическом» сахарном диабете 1 типа в основном выявляются следующие виды антител ICA, GAD, IA. При латентном аутоиммунном диабете взрослых, как правило, выявляются только один или два вида антител (чаще всего GAD и ICA) [15].

По мнению многих ученых [17], [28], с антителами к островковым клеткам (ICA) связана деструкция β-клеток, а антитела к глутаматдекарбоксилазе обусловливают аутоиммунное воспаление в панкреатической ткани (инсулит). Следует упомянуть, что на данный момент сведения о значимости иммунологических маркеров сахарного диабета противоречивы, и их значение в патогенезе досконально не изучены [28].

Антитела к островковым клеткам (ICA) являются основным серологическим маркером сахарного диабета 1 типа [22]. Они могут быть обнаружены в 60-80% случаев у пациентов, у которых диабет был выявлен впервые. У детей частота встречаемости антител к островковым клеткам достигает 85-87%. Основными антигенами ICA являются тирозинфосфатаза и глутаматдекарбоксилаза. В сыворотке крови больных сахарным диабетом 1 типа также обнаруживаются антитела к инсулину. Такие антитела чаще всего встречаются у детей младше 7 лет [3], [16], [31].

Антитела к клеткам островков Лангерганса являются наиболее трудно измеряемыми аутоантителами, поскольку их исследование является объектом вариаций в ткани поджелудочной железы и в отношении клинической интерпретации [4].

Специфическое связывание инсулина с аутоантителами увеличивает чувствительность клетки к инсулину и предохраняет гормон от преждевременной протеолитической деградации. Это связывание также продлевает его биологическое действие и тем самым способствует стабилизации уровня глюкозы, а также нивелирует нарушения метаболических реакций, связанных с активизацией энергетических процессов, посредством активации инсулиновых рецепторов клеток [6].

Трансплантация поджелудочной железы при сахарном диабете

В последние годы многие ученые-гистологи, эндокринологи, иммунологи проявляют большой интерес к изучению структуры и развитию эндокринной ткани поджелудочной железы. Это обусловлено успехами в области трансплантологии, а также большим интересом к стволовым клеткам [5], [37]. Следует упомянуть, что на данный момент трансплантация поджелудочной железы имеет большое значение в спасении жизни больных, страдающих сахарным диабетом 1 и 2 типов [10], [24]. При проведении пересадки поджелудочной железы пациентам, страдающим от нарушений углеводного обмена, необходимо учитывать распределение и количество α- и β-клеток, тип островка Лангерганса и степень его васкуляризации [6], [10], [33].

В работах [30], [32], которые посвящены морфогенезу островков Лангерганса в пренатальном развитии человека, ученые описали следующие типы расположения клеток (формы организации эндокринной ткани): островки плащевого (мышиного) типа, небольшие кластеры (скопления), биполярные островки, единичные эндокринные (содержащие гормоны) клетки, мозаичные островки. По наблюдениям ученых [32], основным типом строения островков Лангерганса у взрослых людей является мозаичный.

Отношение числа α-клеток к числу β-клеток островков Лангерганса при сахарном диабете

Как правило, при сахарном диабете с увеличением островка в размерах увеличивается число α-клеток, и в ряде островков оно превосходит число β-клеток. При этом инсулинсодержащие клетки обнаруживают признаки гибели. Ученые выявили островки с преобладанием α-клеток, в которых большая часть инсулин- и глюкагонсодержащих клеток либо разрушается, либо уменьшает секрецию и синтез гормонов [11].

В работах многих ученых [10], [11], [13], [32] приведена информация, что при старении и при сахарном диабете 1 и 2 типов изменяются количество, размеры и клеточный состав островков в сторону процентного повышения содержания в островках α-клеток.

Нейронспецифическая енолаза и ее значение как лабораторного маркера

Нейронспецифическая енолаза (2-фосфо-D-глицератгидролаза, NSE) представляет собой гликолитический фермент, молекулярная масса которого составляет 78 кДа. NSE участвует в превращении 2-фосфоглицерата в фосфоенолпируват [42]. Данный гликолитический фермент существует в виде нескольких димерных изоферментов (αα, αβ, αγ, ββ, γγ), построенных из трех типов субъединиц α, β, γ [27]. Диагностическое значение имеют гомологические γγ- или гетерологические αγ-изоферменты [14].

NSE в настоящее время применяется в качестве маркера таких процессов, как нейроэндокринная и нервная дифференцировка (в том числе нервных волокон и клеток островков Лангерганса поджелудочной железы человека) в нормальных тканях и в опухолях [9], [26], [32].

Ученые доказали [19], [29], [40] прогностическую значимость нарастания концентрации NSE в биологических жидкостях в оценке степени поражения нейронов при сахарном диабете (поражение периферической нервной системы при сахарном диабете обусловливает диабетическую нейропатию), диабетической ретинопатии, остром и хроническом нарушении мозгового кровообращения. Повышение концентрации NSE описано при нейробластомах, травмах головного и спинного мозга, инсультах, менингитах. Уровни нейронспецифической енолазы низки у здоровых людей и пациентов с легким течением нейродегенеративных и нейродеструктивных заболеваний [14], [19], [43].

Однако, такие аспекты, как структура нервной системы поджелудочной железы в нормальном развитии человека и у взрослых людей, а также характер распределения NSE в клетках островков Лангерганса, на данный момент досконально не изучены [24]. Для сахарного диабета 1 типа наиболее характерно уменьшение количества островков и снижение экспрессии NSE и инсулина. Информация по NSE при сахарном диабете 2 типа противоречивая [12].

Иммунопозитивную реакцию на нейронспецифическую енолазу в ткани поджелудочной железы взрослых людей ученые выявили в островках различного типа, а также в отдельных эндокринных клетках ацинарной ткани и протоков [44]. У плодов человека, как и у взрослых людей, иммунопозитивная реакция на NSE наблюдается в отдельных клетках протокового эпителия, в одиночных эндокринных клетках и их небольших кластерах, а также в панкреатических островках разного типа по мере появления этих форм в развитии [12].

Ученые также обнаружили в поджелудочной железе взрослых людей, не страдающих сахарным диабетом, крупные мозаичные островки с признаками деструкции клеток [12]. В таких островках иммунореактивность к NSE либо снижена, либо отсутствует. Это согласуется с тем, что NSE в ряде случаев может не синтезироваться в клетках поджелудочной железы (например, при тяжелых случаях сахарного диабета 1 типа) [34], [41].

В части клеток реакция на NSE оказывается негативной. Исходя из этого, ученые предположили, что в разные моменты времени функциональная активность эндокринных клеток изменяется и, следовательно, уровень их метаболизма тоже подвергается изменениям. Это можно определить по степени экспрессии NSE [12].

Следует отметить, что в научной литературе [35] содержится небольшое количество данных об иннервации поджелудочной железы человека, причем как у взрослых, так и в плодный период. Согласно информации из научной литературы [35], панкреатические островки у человека иннервированы слабее, чем у других млекопитающих, исследованных учеными в экспериментальных работах.

Заключение

Нейронспецифическая енолаза в настоящее время применяется в качестве маркера таких процессов, как нейроэндокринная и нервная дифференцировки (в том числе нервных волокон и клеток островков Лангерганса поджелудочной железы человека) в нормальных тканях и в опухолях. Для сахарного диабета 1 типа наиболее характерно снижение экспрессии NSE. Отсюда следует, что низкий уровень экспрессии NSE является маркером нарушения функциональной активности β-клеток островков Лангерганса. Информация по NSE при сахарном диабете 2 типа противоречивая.

При поражении нейронов при сахарном диабете и диабетической ретинопатии происходит нарастание концентрации NSE в биологических жидкостях [19], [29], [40].

ICA являются основным серологическим маркером сахарного диабета 1 типа. Они могут быть обнаружены в 60-80% случаев у пациентов, у которых диабет был выявлен впервые. Основной причиной развития сахарного диабета 1 типа является аутоиммунное разрушение β-клеток, приводящее к абсолютной инсулиновой недостаточности. Эта недостаточность, несомненно, свидетельствует о нарушении функциональной активности β-клеток островков Лангерганса.

Антитела к островковым клеткам и нейронспецифическая енолаза являются перспективными современными лабораторными маркерами сахарного диабета.

Конфликт интересов Не указан. Conflict of Interest None declared.

Список литературы / References

  1. Андреев А.А. «Верблюжьи» антитела: особенности их строения, получение и применение / А.А. Андреев, Н.П. Лопина, Г.Е. Бордина и др. // Siberian Journal of Life Sciences and Agriculture. – 2020. – Т. 12, № 2. – С. 25-40.
  2. Байбурина Г.Г. Иммунологические маркеры сахарного диабета при различных клинических типах заболевания / Г.Г. Байбурина // Медицинская иммунология. – 2011. – Т. 13, № 6. – С. 623-626.
  3. Байбурина Г.Г. Иммунопатогенетические маркеры различных типов сахарного диабета / Г.Г. Байбурина // Казанский медицинский журнал. – 2011. – Т. 92, № 4. – С. 550-552.
  4. Винтер В.Е. Аутоиммунные маркеры диабета / В.Е. Винтер, Д.А. Шатц // Клиническая лабораторная диагностика. – 2013. – № 8. – С. 27-41.
  5. Кирсанова Л.А. Особенности формирования островковоподобных кластеров при культивировании монослоя протокового эпителия / Л.А. Кирсанова, Г.Н. Бубенцова, Н.В. Баранова и др. // Вестник трансплантологии и искусственных органов. – 2012. – Т. 14, № 4. – С. 74-79.
  6. Лютфалиева Г.Т. Роль аутоантител в регуляции функциональной активности углеводного обмена и поддержании метаболизма глюкозы / Г.Т. Лютфалиева // Вестник новых медицинских технологий. – 2011. – Т. 18, № 3. – С. 31-34.
  7. Один В.И. Иммунопатофизиологические особенности и лабораторная диагностика сахарного диабета тип 1 / В.И. Один, В.Н. Цыган // Клинико-лабораторный консилиум. – 2009. – № 4 (29). – С. 45-53.
  8. Панин Л.Е. Влияние плазменных липопротеинов на секрецию инсулина островками Лангерганса поджелудочной железы / Л.Е. Панин, О.Н. Потеряева, Г.С. Русских // Бюллетень Сибирского отделения Российской академии медицинских наук. – 2010. – Т. 30, № 2. – С. 28-32.
  9. Пинский С.Б. Нейроэндокринные опухоли поджелудочной железы / С.Б. Пинский, В.А. Белобородов, Ю.К. Батороев и др. // Сибирский медицинский журнал (Иркутск). – 2013. – Т. 120, № 5. – С. 12-17.
  10. Прощина А.Е. Иммуногистохимическое исследование наиболее крупных островков поджелудочной железы человека при старении и при сахарном диабете 1 и 2 типов, перспективы для трансплантации / А.Е. Прощина, Ю.С. Кривова, В.М. Барабанов и др. // Сахарный диабет. – 2013. – № 4. – С. 38-43.
  11. Прощина А.Е. Иммуногистохимическое исследование распределения α- и β-клеток в разных типах островков Лангерганса поджелудочной железы человека / А.Е. Прощина, С.В. Савельев // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. – 2013. – Т. 155, № 6. – С. 763-767.
  12. Прощина А.Е. Иммуногистохимическое исследование распределения нейронспецифической енолазы в поджелудочной железе в пренатальном онтогензе и у взрослых людей / А.Е. Прощина, Ю.С. Кривова, В.М. Баранов и др. // Морфологические ведомости. – 2012. – № 2. – С. 63-68.
  13. Савельев С.В. Клинико-морфологическая оценка синтеза инсулина β-клетками поджелудочной железы при длительном развитии сахарного диабета 1-го типа / С.В. Савельев, С.Б. Шустов, Б.В. Ромашевский и др. // Вестник Российской Военно-медицинской академии. – 2015. – № 3 (51). – С. 78-82.
  14. Скрипченко Н.В. Нейронспецифическая енолаза и белок S100 – биомаркеры повреждений головного мозга. Состояние вопроса и клиническое применение / Н.В. Скрипченко, А.С. Широкова // Нейрохирургия и неврология детского возраста. – 2016. – № 4 (50). – С. 16-25.
  15. Тимофеев А.В. Операционные характеристики различных методов определения аутоантител к антигенам островковых клеток / А.В. Тимофеев // Медицинский алфавит. – 2016. – Т. 3, № 19 (282). – С. 28-29.
  16. Тихомирова Т.А. Взаимосвязь антител к клеткам островков Лангерганса с остаточной функцией поджелудочной железы у больных с сахарным диабетом 1 типа / Т.А. Тихомирова, С.В. Лапин, Н.Ф. Толкачева и др. // Медицинская иммунология. – 2005. – Т. 7, № 1. – С. 41-48.
  17. Фархутдинова Л.М. Новые возможности иммунологии в прогнозе течения сахарного диабета / Л.М. Фархутдинова // Вестник Академии наук Республики Башкортостан. – 2016. – Т. 21, № 3 (83). – С. 24-32.
  18. Хамнуева Л.Ю. Роль цитокинов в аутоиммунной деструкции β-клеток у больных сахарным диабетом 2 типа, инфицированных HBV и HCV / Л.Ю. Хамнуева, И.В. Малов, Л.С. Андреева и др. // Цитокины и воспаление. – 2005. – Т. 4, № 3. – С. 20-24.
  19. Ярец Ю.И. Нейроспецифические белки крови в диагностике доклинических форм диабетической дистальной полинейропатии / Ю.И. Ярец, А.Б. Малков // Проблемы здоровья и экологии. – 2018. – № 2 (56). – С. 60-66.
  20. Dayan C.M. Changing the landscape for type 1 diabetes: the first step to prevention / C.M. Dayan, M. Korah, D. Tatovic et al. [Electronic resource]. URL: https://www.thelancet.com/journals/lancet/article/PIIS0140-6736(19)32127-0/fulltext (accessed: 18.11.2020)
  21. Azzoug S. Microangiopathy and pregnancy / S. Azzoug, F. Chentli. [Electronic resource]. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27582154/ (accessed: 30.09.2020) PMID: 27582154.
  22. Crossan C. Examining the potential for porcine-derived islet cells to harbour viral pathogens / C. Crossan, Z. O'Hara, N. Mourad et al. [Electronic resource]. URL: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/xen.12375 (accessed: 09.10.2020) DOI: 10.1111/xen.12375.
  23. Li W. Type 1 Diabetes Mellitus and Cognitive Impairments: A Systematic Review / W. Li, E. Huang, S. Gao. [Electronic resource]. URL: https://content.iospress.com/articles/journal-of-alzheimers-disease/jad161250 (accessed: 16.11.2020) DOI: 10.3233/JAD-161250.
  24. Del Toro-Arreola A. The role of endothelial cells on islet function and revascularization after islet transplantation / A. Del Toro-Arreola, A.K. Robles-Murillo, A. Daneri-Navarro et al. // Organogenesis. 2016; Vol. 12, No.1: 28-32.
  25. Dhanya M. Salivary glucose as a diagnostic tool in Type II diabetes mellitus: A case-control study / M. Dhanya, S. Hegde. [Electronic resource]. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27251965/ (accessed: 27.09.2020) DOI: 10.4103/1119-3077.183314.
  26. Echeverría-Palacio C.M. Neuron-Specific Enolase in Cerebrospinal Fluid Predicts Brain Injury After Sudden Unexpected Postnatal Collapse / Echeverría-Palacio C.M., Agut T., Arnaez J., et al. // Pediatric Neurology. 2019; Vol. 101: 71-77.
  27. Fadhlillah F. The value of neuron-specific enolase in prognostication after cardiac arrest / F. Fadhlillah, S. Patil // Resuscitation. 2018; Vol. 124: 13.
  28. Güngör A.A. The relationship of mean platelet volume with retinopathy in type 2 diabetes mellitus / A.A. Güngör, G. Gürsoy, F. Güngör et al.. [Electronic resource]. URL: https://journals.tubitak.gov.tr/medical/issues/sag-16-46-5/sag-46-5-3-1410-95.pdf (accessed: 02.10.2020) DOI: 10.3906/sag-1410-95.
  29. Hamed S. Serum Levels of Neuron-Specific Enolase in Children With Diabetic Ketoacidosis / S. Hamed, K.A. Metwalley, H.S. Farghaly et al. [Electronic resource]. URL: https://journals.sagepub.com/doi/10.1177/0883073816686718 (accessed: 08.10.2020)
  30. Hamilton A. Imaging Calcium Dynamics in Subpopulations of Mouse Pancreatic Islet Cells / A. Hamilton, E. Vergari, C. Miranda et al. [Electronic resource]. URL: https://www.jove.com/t/59491/imaging-calcium-dynamics-subpopulations-mouse-pancreatic-islet (accessed: 05.10.2020) DOI: 10.3791/59491.
  31. Lounici Boudiaf A. Could ZnT8 antibodies replace ICA, GAD, IA2 and insulin antibodies in the diagnosis of type 1 diabetes? / Lounici Boudiaf A., Bouziane D., Smara M., et al. // Current Research in Translational Medicine. 2018; Vol. 66, No. 1: 1-7.
  32. Haque A. Neuron specific enolase: a promising therapeutic target in acute spinal cord injury / Haque A., Ray S.K., Cox A. et al. [Electronic resource]. URL: https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs11011-016-9801-6 (accessed: 05.10.2020) DOI: 10.1007/s11011-016-9801-6.
  33. Li N. Engineering islet for improved performance by optimized reaggregation in alginate gel beads / Li N., Sun G., Wang S., et al. // Biotechnology and Applied Biochemistry. 2017; Vol. 64, No. 3: 400-405.
  34. Musa Z.A. Diagnostic roles of calretinin in hirschsprung disease: A comparison to neuron-specific enolase / Musa Z.A., Qasim B.J., Ghazi H.F. et al. // The Saudi Journal of Gastroenterology. 2017; Vol. 23, No. 1: 60-66.
  35. Niu G. In Vitro Proliferation of Porcine Pancreatic Islet Cells for β-Cell Therapy Applications / Niu G., McQuilling J.P., Zhou Y., et al. [Electronic resource]. URL: https://www.hindawi.com/journals/jdr/2016/5807876/ (accessed: 08.10.2020)
  36. Omami M. Islet Microencapsulation: Strategies and Clinical Status in Diabetes / Omami M., McGarrigle J.J., Reedy M., et al. [Electronic resource]. URL: https://link.springer.com/article/10.1007/s11892-017-0877-0 (accessed: 07.10.2020) DOI: 10.1007/s11892-017-0877-0.
  37. Spaggiari M. Robotic Pancreas Transplantation / Spaggiari M., Tzvetanov I.G., Di Bella C. et al. // Gastroenterology Clinics of North America. 2018; Vol. 47, No. 2: 443-448.
  38. Sneed N.M. Influences of added sugar consumption in adults with type 2 diabetes risk: A principle-based concept analysis / N.M. Sneed, P.A. Patrician, S.A. Morrison // Nursing Forum. 2019; Vol. 54, No. 4: 698-706.
  39. Tahara A. Antidiabetic and antiobesity effects of SGLT2 inhibitor ipragliflozin in type 2 diabetic mice fed sugar solution / A. Tahara, T. Takasu, M. Yokono et al. // European Journal of Pharmacology. 2018; Vol. 818: 545-553.
  40. Tan J. Delayed recovery of adipsic diabetes insipidus (ADI) caused by elective clipping of anterior communicating artery and left middle cerebral artery aneurysms / Tan J., Ndoro S., Okafo U., et al.. [Electronic resource]. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27977657/ (accessed: 04.10.2020) PMID: 27977657.
  41. Toma M. Rapid and sensitive detection of neuron specific enolase with a polydopamine coated plasmonic chip utilizing a rear-side coupling method / Toma M., Izumi S., Tawa K. // Analyst. 2018; 4: 858-864.
  42. Wang X. Sensing platform for neuron specific enolase based on molecularly imprinted polymerized ionic liquids in between gold nanoarrays / Wang X., Wang Y., Ye X., et al. // Biosensors and Bioelectronics. 2018; Vol. 99: 34-39.
  43. Wiener C.D. Neuron-specific enolase levels in drug-naïve young adults with major depressive disorder / Wiener C.D., Molina M.L., Passos M., et al. // Neuroscience Letters. 2016; Vol. 620: 93-96.
  44. Xu C.M. Multifunctional neuron-specific enolase: its role in lung diseases / Xu C.M., Luo Y.L., Li S., et al. [Electronic resource]. URL: https://portlandpress.com/bioscirep/article/39/11/BSR20192732/220911/Multifunctional-neuron-specific-enolase-its-role (accessed: 06.10.2020) DOI: 10.1042/BSR20192732.

Список литературы на английском языке / References in English

  1. Andreev A.A. «Verblyuzh'i» antitela: osobennosti ih stroeniya, poluchenie i primenenie [“Camel” antibodies: features of their structure, preparation and application] / Andreev A.A., Lopina N.P., Bordina G.E. et al. // Siberian Journal of Life Sciences and Agriculture. 2020. Vol. 12, No. 2. Pp. 25-40. [in Russian].
  2. Bajburina G.G. Immunologicheskie markery saharnogo diabeta pri razlichnyh klinicheskih tipah zabolevaniya [Immunological markers of diabetes mellitus in various clinical variants of the disorder] / G.G. Bajburina // Medicinskaya immunologiya [Medical immunology]. 2011. Vol. 13, No. 6. Pp. 623-626. [in Russian].
  3. Bajburina G.G. Immunopatogeneticheskie markery razlichnyh tipov saharnogo diabeta [Immunopathogenetic markers of different types of diabetes mellitus] / G.G. Bajburina // Kazanskij medicinskij zhurnal [Kazan Medical Journal]. 2011. Vol. 92, No. 4. Pp. 550-552. [in Russian].
  4. Vinter V.E. Autoimmunnye markery diabeta [The autoimmune markers of diabetes] / Vinter V.E., Shatz D.A. // Klinicheskaya laboratornaya diagnostika [Clinical laboratory diagnostics]. 2013. No. 8. Pp. 27-41. [in Russian].
  5. Kirsanova L.A. Osobennosti formirovaniya ostrovkovopodobnyh klasterov pri kul'tivirovanii monosloya protokovogo epiteliya [Features of islet-like clusters generation in pancreatic ductal cell mololayer culturing] / Kirsanova L.A., Bubencova G.N., Baranova N.V., et al. // Vestnik transplantologii i iskusstvennyh organov [journal of Transplantology and artificial organs]. 2012. Vol. 14, No. 4. Pp. 74-79. [in Russian].
  6. Lyutfalieva G.T. Rol' autoantitel v regulyacii funkcional'noj aktivnosti uglevodnogo obmena i podderzhanii metabolizma glyukozy [The role of autoantibodies in the regulation of functional activity of carbohydrate exchange and glucose metabolism support] / G.T. Lyutfalieva // Vestnik novyh medicinskih tekhnologij [Bulletin of New Medical Technologies]. 2011. Vol. 18, No. 3. Pp. 31-34. [in Russian].
  7. Odin V.I. Immunopatofiziologicheskie osobennosti i laboratornaya diagnostika saharnogo diabeta tip 1 [Immunopathophisiological fitures and laborantis diagnostics of diabetes type 1] / Odin V.I., Cygan V.N. // Kliniko-laboratornyj konsilium [Clinical and laboratory consultation]. 2009. No. 4 (29). Pp. 45-53. [in Russian].
  8. Panin L.E., Poteryaeva O.N., Russkih G.S. Vliyanie plazmennyh lipoproteinov na sekreciyu insulina ostrovkami Langergansa podzheludochnoj zhelezy [Influence of plasma lipoproteins on insulin secretion by islets of Langerhans from the pancreas] / Panin L.E., Poteryaeva O.N., Russkih G.S. // Byulleten' Sibirskogo otdeleniya Rossijskoj akademii medicinskih nauk [Bulletin of Siberian branch of the Russian Academy of medical Sciences]. 2010. Vol. 30, No. 2. Pp. 28-32. [in Russian].
  9. Pinskij S.B. Nejroendokrinnye opuholi podzheludochnoj zhelezy [Pancreatic neuroendocrine tumors] / Pinskij S.B., Beloborodov V.A., Batoroev Yu.K. et al. // Sibirskij medicinskij zhurnal (Irkutsk) [Siberian Medical Journal (Irkutsk)]. 2013. Vol. 120, No. 5. Pp. 12-17. [in Russian].
  10. Proshchina A.E. Immunogistohimicheskoe issledovanie naibolee krupnyh ostrovkov podzheludochnoj zhelezy cheloveka pri starenii i pri saharnom diabete 1 i 2 tipov, perspektivy dlya transplantacii [Immunohystochemical study of the largest islets of human pancreas in aging and diabetes mellitus: perspectives for the transplantation] / Proshchina A.E., Krivova Yu.S., Barabanov V.M. et al. // Saharnyj diabet [Diabetes mellitus]. 2013. No. 4. Pp. 38-43. [in Russian].
  11. Proshchina A.E. Immunogistohimicheskoe issledovanie raspredeleniya α- i β-kletok v raznyh tipah ostrovkov Langergansa podzheludochnoj zhelezy cheloveka [Immunohistochemical study of α- and β-cell distribution in human pancreatic Langerhans islets of various types] / Proshchina A.E., Savel'ev S.V. // Byulleten' eksperimental'noj biologii i mediciny [Bulletin of Experimental Biology and Medicine]. 2013. Vol. 155, No. 6. Pp. 763-767. [in Russian].
  12. Proshchina A.E. Immunogistohimicheskoe issledovanie raspredeleniya nejronspecificheskoj enolazy v podzheludochnoj zheleze v prenatal'nom ontogenze i u vzroslyh lyudej [Distribution of neuron-specific enolase in human fetal and adults pancreas] / Proshchina A.E., Krivova Yu.S., Baranov V.M. et al. // Morfologicheskie vedomosti [Morphological vedomosti]. 2012. No. 2. Pp. 63-68. [in Russian].
  13. Savel'ev S.V. Kliniko-morfologicheskaya ocenka sinteza insulina β-kletkami podzheludochnoj zhelezy pri dlitel'nom razvitii saharnogo diabeta 1-go tipa [Сlinical evaluation of insulin synthesis of β-cells pancreas during long-term diabetes mellitus type 1] / Savel'ev S.V., Shustov S.B., Romashevskij B.V. et al. // Vestnik Rossijskoj Voenno-medicinskoj akademii [Bulletin of the Russian Military medical Academy]. 2015. No. 3 (51). Pp. 78-82. [in Russian].
  14. Skripchenko N.V., Shirokova A.S. Nejronspecificheskaya enolaza i belok S100 – biomarkery povrezhdenij golovnogo mozga. Sostoyanie voprosa i klinicheskoe primenenie [Neuron-specific enolase and s100 protein as biomarkers of brain damage. Review and clinical application] / Skripchenko N.V., Shirokova A.S. // Nejrohirurgiya i nevrologiya detskogo vozrasta [Neurosurgery and neurology of children]. 2016. No. 4 (50). Pp. 16-25. [in Russian].
  15. Timofeev A.V. Operacionnye harakteristiki razlichnyh metodov opredeleniya autoantitel k antigenam ostrovkovyh kletok [Performance characteristics of various islet autoantibody assays] / A.V. Timofeev // Medicinskij alfavit [Medical alphabet]. 2016. Vol. 3, No. 19 (282). Pp. 28-29. [in Russian].
  16. Tihomirova T.A. Vzaimosvyaz' antitel k kletkam ostrovkov Langergansa s ostatochnoj funkciej podzheludochnoj zhelezy u bol'nyh s saharnym diabetom 1 tipa [Relation of islet cells antibodies and residual function of pancreas in patients with diabetes type I] / Tihomirova T.A., Lapin S.V., Tolkacheva N.F. et al. // Medicinskaya immunologiya [Medical immunology. 2005. Vol. 7, No. 1. Pp. 41-48. [in Russian].
  17. Farhutdinova L.M. Novye vozmozhnosti immunologii v prognoze techeniya saharnogo diabeta [New opportunities of immunology in diabetes course forecast] / L.M. Farhutdinova // Vestnik Akademii nauk Respubliki Bashkortostan [Bulletin of the Academy of Sciences of the Republic of Bashkortostan]. 2016. Vol. 21, No. 3 (83). Pp. 24-32. [in Russian].
  18. Hamnueva L.Yu. Rol' citokinov v autoimmunnoj destrukcii β-kletok u bol'nyh saharnym diabetom 2 tipa, inficirovannyh HBV i HCV [The impact of cytokines on autoimmune β-cell destruction in HBV and HCV-infected patients with type II diabetes mellitus] / Hamnueva L.Yu., Malov I.V., Andreeva L.S. et al. // Citokiny i vospalenie [Cytokines and inflammation]. 2005. Vol. 4, No. 3. Pp. 20-24. [in Russian].
  19. Yaretz Yu.I. Nejrospecificheskie belki krovi v diagnostike doklinicheskih form diabeticheskoj distal'noj polinejropatii [Neuro-specific blood proteins in the diagnosis of preclinical forms of diabetic distal polyneuropathy] / Yaretz Yu.I., Malkov A.B. // Problemy zdorov'ya i ekologii [Problems of health and ecology]. 2018. No. 2 (56). Pp. 60-66. [in Russian].
  20. Dayan C.M. Changing the landscape for type 1 diabetes: the first step to prevention / C.M. Dayan, M. Korah, D. Tatovic et al. [Electronic resource]. URL: https://www.thelancet.com/journals/lancet/article/PIIS0140-6736(19)32127-0/fulltext (accessed: 18.11.2020)
  21. Azzoug S. Microangiopathy and pregnancy / S. Azzoug, F. Chentli. [Electronic resource]. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27582154/ (accessed: 30.09.2020) PMID: 27582154.
  22. Crossan C. Examining the potential for porcine-derived islet cells to harbour viral pathogens / C. Crossan, Z. O'Hara, N. Mourad et al. [Electronic resource]. URL: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/xen.12375 (accessed: 09.10.2020) DOI: 10.1111/xen.12375.
  23. Li W. Type 1 Diabetes Mellitus and Cognitive Impairments: A Systematic Review / W. Li, E. Huang, S. Gao. [Electronic resource]. URL: https://content.iospress.com/articles/journal-of-alzheimers-disease/jad161250 (accessed: 16.11.2020) DOI: 10.3233/JAD-161250.
  24. Del Toro-Arreola A. The role of endothelial cells on islet function and revascularization after islet transplantation / A. Del Toro-Arreola, A.K. Robles-Murillo, A. Daneri-Navarro et al. // Organogenesis. 2016; Vol. 12, No.1: 28-32.
  25. Dhanya M. Salivary glucose as a diagnostic tool in Type II diabetes mellitus: A case-control study / M. Dhanya, S. Hegde. [Electronic resource]. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27251965/ (accessed: 27.09.2020) DOI: 10.4103/1119-3077.183314.
  26. Echeverría-Palacio C.M. Neuron-Specific Enolase in Cerebrospinal Fluid Predicts Brain Injury After Sudden Unexpected Postnatal Collapse / Echeverría-Palacio C.M., Agut T., Arnaez J., et al. // Pediatric Neurology. 2019; Vol. 101: 71-77.
  27. Fadhlillah F. The value of neuron-specific enolase in prognostication after cardiac arrest / F. Fadhlillah, S. Patil // Resuscitation. 2018; Vol. 124: 13.
  28. Güngör A.A. The relationship of mean platelet volume with retinopathy in type 2 diabetes mellitus / A.A. Güngör, G. Gürsoy, F. Güngör et al.. [Electronic resource]. URL: https://journals.tubitak.gov.tr/medical/issues/sag-16-46-5/sag-46-5-3-1410-95.pdf (accessed: 02.10.2020) DOI: 10.3906/sag-1410-95.
  29. Hamed S. Serum Levels of Neuron-Specific Enolase in Children With Diabetic Ketoacidosis / S. Hamed, K.A. Metwalley, H.S. Farghaly et al. [Electronic resource]. URL: https://journals.sagepub.com/doi/10.1177/0883073816686718 (accessed: 08.10.2020)
  30. Hamilton A. Imaging Calcium Dynamics in Subpopulations of Mouse Pancreatic Islet Cells / A. Hamilton, E. Vergari, C. Miranda et al. [Electronic resource]. URL: https://www.jove.com/t/59491/imaging-calcium-dynamics-subpopulations-mouse-pancreatic-islet (accessed: 05.10.2020) DOI: 10.3791/59491.
  31. Lounici Boudiaf A. Could ZnT8 antibodies replace ICA, GAD, IA2 and insulin antibodies in the diagnosis of type 1 diabetes? / Lounici Boudiaf A., Bouziane D., Smara M., et al. // Current Research in Translational Medicine. 2018; Vol. 66, No. 1: 1-7.
  32. Haque A. Neuron specific enolase: a promising therapeutic target in acute spinal cord injury / Haque A., Ray S.K., Cox A. et al. [Electronic resource]. URL: https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs11011-016-9801-6 (accessed: 05.10.2020) DOI: 10.1007/s11011-016-9801-6.
  33. Li N. Engineering islet for improved performance by optimized reaggregation in alginate gel beads / Li N., Sun G., Wang S., et al. // Biotechnology and Applied Biochemistry. 2017; Vol. 64, No. 3: 400-405.
  34. Musa Z.A. Diagnostic roles of calretinin in hirschsprung disease: A comparison to neuron-specific enolase / Musa Z.A., Qasim B.J., Ghazi H.F. et al. // The Saudi Journal of Gastroenterology. 2017; Vol. 23, No. 1: 60-66.
  35. Niu G. In Vitro Proliferation of Porcine Pancreatic Islet Cells for β-Cell Therapy Applications / Niu G., McQuilling J.P., Zhou Y., et al. [Electronic resource]. URL: https://www.hindawi.com/journals/jdr/2016/5807876/ (accessed: 08.10.2020)
  36. Omami M. Islet Microencapsulation: Strategies and Clinical Status in Diabetes / Omami M., McGarrigle J.J., Reedy M., et al. [Electronic resource]. URL: https://link.springer.com/article/10.1007/s11892-017-0877-0 (accessed: 07.10.2020) DOI: 10.1007/s11892-017-0877-0.
  37. Spaggiari M. Robotic Pancreas Transplantation / Spaggiari M., Tzvetanov I.G., Di Bella C. et al. // Gastroenterology Clinics of North America. 2018; Vol. 47, No. 2: 443-448.
  38. Sneed N.M. Influences of added sugar consumption in adults with type 2 diabetes risk: A principle-based concept analysis / N.M. Sneed, P.A. Patrician, S.A. Morrison // Nursing Forum. 2019; Vol. 54, No. 4: 698-706.
  39. Tahara A. Antidiabetic and antiobesity effects of SGLT2 inhibitor ipragliflozin in type 2 diabetic mice fed sugar solution / A. Tahara, T. Takasu, M. Yokono et al. // European Journal of Pharmacology. 2018; Vol. 818: 545-553.
  40. Tan J. Delayed recovery of adipsic diabetes insipidus (ADI) caused by elective clipping of anterior communicating artery and left middle cerebral artery aneurysms / Tan J., Ndoro S., Okafo U., et al.. [Electronic resource]. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27977657/ (accessed: 04.10.2020) PMID: 27977657.
  41. Toma M. Rapid and sensitive detection of neuron specific enolase with a polydopamine coated plasmonic chip utilizing a rear-side coupling method / Toma M., Izumi S., Tawa K. // Analyst. 2018; 4: 858-864.
  42. Wang X. Sensing platform for neuron specific enolase based on molecularly imprinted polymerized ionic liquids in between gold nanoarrays / Wang X., Wang Y., Ye X., et al. // Biosensors and Bioelectronics. 2018; Vol. 99: 34-39.
  43. Wiener C.D. Neuron-specific enolase levels in drug-naïve young adults with major depressive disorder / Wiener C.D., Molina M.L., Passos M., et al. // Neuroscience Letters. 2016; Vol. 620: 93-96.
  44. Xu C.M. Multifunctional neuron-specific enolase: its role in lung diseases / Xu C.M., Luo Y.L., Li S., et al. [Electronic resource]. URL: https://portlandpress.com/bioscirep/article/39/11/BSR20192732/220911/Multifunctional-neuron-specific-enolase-its-role (accessed: 06.10.2020) DOI: 10.1042/BSR20192732.