PECULIARITES OF BRAIN'S ELECTRICAL AND PHYSIOLOGICAL ACTIVITY WHEN BEHAVIOR IS CHANGED IN RESPONSE TO STIMULI GO/NOGO AMONG STUDENTS WITH SIGNS OF AUTONOMIC DYSFUNCTION AND NORML VEGETAL STATUS

Черемушкин Е.А.¹, Петренко Н.Е.², Яковенко И.А.³, Алипов Н.Н.⁴, Сергеева О.В.⁵, Гордеев С.А.⁶

¹Кандидат биологических наук, Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии, ²Кандидат биологических наук, Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии, ³Кандидат биологических наук, Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии, ⁴Профессор, Доктор медицинских наук, Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н. И. Пирогова, ⁵Доцент, Кандидат биологических наук, Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н. И. Пирогова, ⁶Доктор медицинских наук, “Научный центр неврологии”

Исследование выполнено при финансовой поддержке РГНФ в рамках научно-исследовательского проекта РГНФ «Исследование вегетативного статуса студентов-медиков и его взаимосвязи с демографическими, психологическими и социальными факторами», проект ? 14-06-00880

ОСОБЕННОСТИ ЭЛЕКТРОФИЗИОЛОГИЧЕСКОЙ АКТИВНОСТИ МОЗГА ПРИ ИЗМЕНЕНИИ ПОВЕДЕНИЯ В ОТВЕТ НА СТИМУЛЫ GO/NOGO У СТУДЕНТОВ С ПРИЗНАКАМИ ВЕГЕТАТИВНОЙ ДИСФУНКЦИИ И С НОРМАЛЬНЫМ ВЕГЕТАТИВНЫМ СТАТУСОМ

Аннотация

В исследованиях когнитивного контроля у студентов с признаками вегетативной дисфункции (ВД) и без них анализировалась электрофизиологическая активность мозга при изменении поведения, вызванном стимулами Go/NoGo. После сигнала к выполнению деятельности (Go) десинхронизация альфа1 и альфа2-ритмов развивалась у студентов обеих групп, но у студентов группы ВД она была более выраженной и продолжительной. После сигнала к отмене деятельности (NoGo) общая тенденция заключалась в первоначальной десинхронизации, быстро сменяющейся синхронизацией, однако у студентов с ВД оба процесса, и особенно синхронизация, были менее выраженными и развивались медленнее и для альфа1, и для альфа2-ритмов. Иными словами, у студентов с признаками ВД присутствует избыточный уровень активации как при установке на деятельность, так и при ее отмене, что указывает на нарушение адаптации при выполнении когнитивной деятельности. Эти особенности могут служить объективным показателем состояния студентов с разным вегетативным статусом в условиях изменения деятельности и использоваться для индивидуализации учебного процесса.

Ключевые слова: вегетативная дисфункция, изменение поведения, ЭЭГ, альфа-ритм.

Cheremushkin Е.А.¹, Petrenko N.Е.², Yakovenko I.А. ³, Alipov N.N.⁴, Sergeeva О.V.⁵, Gordeev S.А.⁶

¹ PhD in biology, Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, ²PhD in biology, Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, ³PhD in biology, Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, ⁴Professor, MD, Pirogov Russian National Research Medical University, ⁵Associate Professor, PhD in biology, Pirogov Russian National Research Medical University, ⁶MD, Neurology Science Center

PECULIARITES OF BRAIN'S ELECTRICAL AND PHYSIOLOGICAL ACTIVITY WHEN BEHAVIOR IS CHANGED IN RESPONSE TO STIMULI GO/NOGO AMONG STUDENTS WITH SIGNS OF AUTONOMIC DYSFUNCTION AND NORML VEGETAL STATUS

Abstract

We analysed electrophysiological activity of the brain when behavior is changed as a reaction to stimuli Go/NoGo in studies of cognitive control among students with symptoms of autonomic dysfunction (AD) and without them. After the signal asking them to carry out certain activities (Go) there was desynchronization of alpha1 and alpha2-rhythms among the students of both groups, however, for students in AD group it was more pronounced and prolonged. After the signal cancelling these activities (NoGo) the general tendency was primary desynchronization, but it was quickly replaced by synchronization. For students with AD both processes, synchronization in particular, were less pronounced and developed slower for alpha1, alpha2-rhythms. In other words, students with the symptoms of AD had excessive level of activation at the start of activities, and in their cancellation, which indicates the violation of adaptation during the performance of cognitive activities. These features can serve as an objective indicator of the state of students with different vegetal state under the conditions of changing activity and can be used for the individualization of the learning process.

Keywords: autonomic dysfunction, behavior changes, EEG alpha rhythm.

Данная работа продолжает наши исследования вегетативных расстройств (вегетативной дисфункции (ВД)) у студентов [1], [2]. Мы поставили себе целью поиск объективных показателей состояния когнитивных функций у данного контингента. В качестве инструмента нами была использована комплексная методика исследования когнитивного контроля (top-down cognitive control) с отведением биоэлектрической активности мозга [3]. Особенностью этой методики является введение в контекст когнитивной деятельности (распознавания лицевой экспрессии), проходящей под влиянием формирующегося в эксперименте внутреннего состояния (internal state), дополнительного задания типа Gо/NoGo. В случае кондиционирующего положительного стимула (Go) обследуемый должен был дождаться пускового стимула, нажать на кнопку джойстика и сообщить ответ на задание, заключавшееся в распознавании экспрессии предварительно экспонированных человеческих лиц. Действие тормозного стимула (NoGo) отменяло нажатие и ответ. Таким образом, кондиционирующие стимулы изменяли поведение обследуемых и позволяли изучать возбудительные и тормозные электрофизиологические процессы мозга. Эти процессы мы изучали на основании явлений синхронизации/десинхронизации альфа-ритма в ответ на предъявление стимулов [3], [4]. Задачей нашей работы было выяснить реакции низкочастотного и высокочастотного альфа-ритма, а следовательно взаимоотношений активационных и тормозных процессов, в ответ на стимулы Go/NoGo у студентов с признаками ВД и без них.

Методы исследования / Methods.

На основании результатов, полученных по опроснику Вейна, из 75 обследованных студентов выделили группы с отсутствием ВД (“не-ВД”; до 24 баллов по шкале Вейна — 15 человек: 10 юношей и 5 девушек) и с выраженной ВД (“ВД”; от 49 баллов и больше по шкале Вейна — 15 человек: 1 юноша и 14 девушек).

В течение опыта у них отводили электрическую активность коры головного мозга. Предъявление стимулов, регистрация ответов и синхронизация их с  ЭЭГ осуществляли с помощью программы системы “Неостимул” (“Neurobotics”, Россия). Отведение, усиление и фильтрацию ЭЭГ проводили с помощью системы Neocortex–Pro (“Neurobotics”). Частота дискретизации – 250 Гц.  Полоса пропускания частот: 0.5–70 Гц. ЭЭГ регистрировали с помощью хлорсеребряных электродов (“Micromed”, Венгрия) с сопротивлением, не превышающим 5 кОм. Электрическую активность с поверхности головы отводили с помощью 20 электродов, расположенных в соответствии с международной схемой 10–20% с дополнительными отведениями (F3, F4, F7, F8, Fz, FT7, FT8, C3, C4, Cz, FC3, FC4, T3, T4, P3, P4, T5, T6, O1, O2). Отведение ЭЭГ было монополярным, референтный электрод – объединенный ушной. Протокол эксперимента был следующим. Сначала в течение 1 мин записывали фон с закрытыми глазами, затем (также в течение 1 мин) — фон с открытыми глазами. После этого в течение 3—3,5 мин давали инструкцию, затем на 0,5 мин предоставляли исследуемому покой (стадия оперативного покоя). После этого звучал сигнал «Внимание!» и начиналось собственно исследование, включавшее 2 этапа: формирование установки и тестирование установки. Каждый из этих этапов включал чередование стандартных циклов из межактивностной паузы (4—7 с) и собственно активности (предъявление пары лиц — пауза 2 с — предъявление кондиционирующего стимула (синий или зеленый кружок (Go и  NoGo соответственно)) — пауза 2 с — предъявление пускового стимула (большая белая точка, при появлении которой испытуемый должен был охарактеризовать экспрессию лица, если кондиционирующий кружок был синим, или не реагировать, если кружок был зеленым)) [3]. Обработка данных проводилась на основе вейвлет-преобразования [5]. Анализировались отрезки записи по 0,5 с в промежутке от начала предъявления стимулов Go/NoGo до начала предъявления пускового стимула. Степень синхронизации/десинхронизации альфа1 (8—10,5 Гц) и альфа2 (11—13,5 Гц) ритмов в этом промежутке определялась по отношению к предстимульному периоду (0,5 с) непосредственно перед экспонированием целевого стимула – лиц). Эффект синхронизации/десинхронизации в данной работе исследовался в целом по всем областям отведения ЭЭГ. В дальнейшем предполагается изучить его у групп студентов с отсутствием ВД и с выраженной ВД по отдельности для каждой области отведения корковой электрической активности.

Результаты исследования / Results.

Рис.1 - Суммарное по всем отведениям ЭЭГ изменение мощности альфа1 и альфа2-ритмов после предъявления стимулов Go (А) и NoGo (Б) у групп “не-ВД” (синяя линия) и “ВД” (красная линия). По вертикали — доля, на которую изменилась мощность ритма ЭЭГ по отношению к предстимульному периоду в процентах. По горизонтали — 4 отрезка по 500 мс. "*" — достоверные различия между группами (р<0.05). Приведены 95%‑ные доверительные интервалы

После сигнала Go десинхронизация обоих альфа-ритмов развивалась у студентов обеих групп, но у студентов группы “ВД” она была более выраженной и продолжительной (рис. 1, А). После сигнала NoGo у студентов группы “не-ВД” мгновенно (в первые 500 мс) наступает десинхронизация обоих альфа-ритмов, которая быстро сменяется выраженной (существенно большей, чем в предстимульном периоде) синхронизацией. У студентов группы “ВД” тенденция сходная, но оба процесса, и особенно синхронизация, менее выражены и развиваются медленнее: в случае альфа1-ритма десинхронизация видна только на втором отрезке (1 с), в случае альфа2-ритма она весьма незначительна; последующая синхронизация для обоих ритмов существенно ниже, чем у студентов группы “не-ВД” (рис. 1, Б).

Десинхронизация ЭЭГ (комплекс изменений, среди которых ведущим является подавление альфа-активности) в ответ на предъявление положительного стимула Go является стандартной реакцией. Ее величина связывается с уровнем активации мозговых процессов, участвующих в реализации когнитивной деятельности. Последняя в данной работе заключалась в различении кондиционирующих стимулов, сохранении результатов этого различения в рабочей памяти и организации положительной двигательной реакции — нажатия рукой на кнопку при появлении пускового стимула, последующего извлечения из рабочей памяти ответа в отношении лицевой экспрессии и вербализации этого ответа. Наблюдаемая активация была существенно больше выражена у студентов с ВД. Можно предположить, что осуществление этой деятельности требует от них больших ресурсов, чем у студентов группы “не-ВД”.

Реакция ЭЭГ на тормозный стимул (NoGo) у исследуемых групп существенно различается. Если придерживаться предположения В. Климеша с соавт. о том, что синхронизация является функциональным показателем торможения когнитивной деятельности [6], то реакции ЭЭГ студентов группы “не-ВД” представляются более естественными: в первые 500 мс происходит быстрая реакция на кондиционирующий стимул, его опознание как тормозного и своевременное торможение деятельности, выражающееся в явлении синхронизации. У студентов группы “ВД” первичная реакция на предъявление тормозного кондиционирующего стимула более медленная и менее выраженная, а развивающееся затем торможение существенно меньше, чем у студентов группы “не-ВД”.

Все вышесказанное указывает на менее адекватную реакцию в ответ на стимулы Go/NoGo студентов с ВД, что может привести к срыву адаптации при выполнении когнитивной деятельности. Это еще один факт в пользу индивидуализации учебного процесса. Отметим в завершение, что достоверных различий в эффективности распознавания экспрессии лиц у представителей обеих групп нет. Также нет различий в успеваемости (Z=-0,35, p=0,72; средние значения – 3,0±0.5 и 3,5±0.3 соответственно), показателем которой служило отношение сданных зачетов по всем темам одной из изучаемых дисциплин в течение года к числу попыток их сдать, нормированное в диапазоне 1—5. Вопрос о том, какой ценой это достигалось, оставляем на усмотрение читателя.

Список литературы / References

1. Алипов Н.Н. Исследование вегетативного статуса и эмоционально-личностной сферы студентов-медиков 2 курса / Н.Н. Алипов, Ал. И. Белякова-Бодина , С.А. Гордеев, Г.В. Ковров, С.И. Посохов, Н.С. Присуха, И.А. Помазан // Вестник неврологии, психиатрии и нейрохирургии. – 2015. – №1. – С. 38–43.
2. Алипов Н.Н. Взаимосвязь между изменениями уровня тревожности и выраженности вегетативной дисфункции у студентов-медиков 2 курса за период летних каникул / Н.Н.Алипов, С.А. Гордеев, Н.С. Присуха, С.И. Посохов, Г.В. Ковров, О.В. Сергеева, Ал.И. Белякова-Бодина, В.Н. Алипова, А.В. Головкина // Вестник неврологии, психиатрии и нейрохирургии. – 2016. – №1. – С. 82–87.
3. Kostandov E.A. A cognitive hypothesis of the development of differentiative cortical inhibition in humans / E.A. Kostandov, E. A. Cheremushkin, N.E. Petrenko, I.A. Yakovenko // Human Physiology. – 2016. – Т. 42. – №4. – С.351–360.
4. Klimesch W. EEG alpha and theta oscillations reflect cognitive and memory performance: a review and analysis / W. Klimesch // Brain Research Review. – 1999. – V.29. – P.169–195.
5. Черемушкин Е.А. Опознание лицевой экспрессии и нарушения сна / Е.А. Черемушкин, Н.Е. Петренко, И.А. Яковенко, Н.Н. Алипов, С.А. Гордеев // Лицо человека в пространстве общения / Отв.ред. К.И.Ананьева, В.А.Барабанщиков, А.А.Демидов. – М.: Московский институт психоанализа – Когито-Центр, 2016. – С.412–425.
6. Klimesch W. EEG alpha oscillation: The inhibition-timing hypothesis / W. Klimesch, P. Sauseng, S. Hanslmayr // Brain Research Review –2007. – V.53. – P. 63–88.

Список литературы на английском языке / References in English

1. Alipov N.N. Issledovanie vegetativnogo statusa i emotsionalno-lichnostnoy sferyi studentov-medikov 2 kursa [Study of the autonomic state and emotional-presonality domain in second-year medical students] / N.N. Alipov , Al. I. Belyakova-Bodina , S.A. Gordeev, G.V. Kovrov, S.I. Posohov, N.S. Prisuha, I.A. Pomazan // Vestnik nevrologii, psihiatrii i neyrohirurgii [Journal of neurology, psychiatry and neurosurgery] – 2015. – ? 1. – P. 38–43.[in Russian]
2. Alipov N.N. Vzaimosvyaz' mezhdu izmeneniyami urovnya trevozhnosti i vyrazhennosti vegetativnoj disfunkcii u studentov-medikov 2 kursa za period letnih kanikul [The relationship between the changes of anxiety level and severity of autonomic dysfunction in medical students 2 courses over the summer holidays ] / N.N.Alipov, S.A. Gordeev, N.S. Prisuha, S.I. Posohov, G.V. Kovrov, O.V. Sergeeva, Al.I. Belyakova-Bodina, V.N. Alipova, A.V. Golovkina // Vestnik nevrologii, psihiatrii i nejrohirurgii [Journal of neurology, psychiatry and neurosurgery]. – 2016. – ? 1. – P. 82–87.[in Russian]
3. Kostandov E.A. A cognitive hypothesis of the development of differentiative cortical inhibition in humans / E.A. Kostandov, E. A. Cheremushkin, N.E. Petrenko, I.A. Yakovenko // Human Physiology. – 2016. – Т. 42. – ?4. – С.351–360.
4. Klimesch W. EEG alpha and theta oscillations reflect cognitive and memory performance: a review and analysis / W. Klimesch // Brain Research Review. – 1999. – V.29. – P.169–195.
5. Cheremushkin E.A. Opoznanie licevoj ehkspressii i narusheniya sna [Identification of facial expression and sleep disorders] / E.A. Cheremushkin, N.E. Petrenko, I.A. YAkovenko, N.N. Alipov, S.A. Gordeev // Lico cheloveka v prostranstve obshcheniya [The man's face in the space of communication] / Otv.red. K.I.Anan'eva, V.A.Barabanshchikov, A.A.Demidov. – M.: Moskovskij institut psihoanaliza – Kogito-Centr, 2016. – P.412–425. [in Russian]
6. Klimesch W. EEG alpha oscillation: The inhibition-timing hypothesis / W. Klimesch, P. Sauseng, S. Hanslmayr // Brain Research Review –2007. – V.53. – P. 63–88.