Опубликовать статью Вход и регистрация
Расширенный поиск
Разделы статьи

ВЛИЯНИЕ ПРЕНАТАЛЬНОГО СТРЕССА НА ПОВЕДЕНИЕ САМЦОВ КРЫС

Научная статья
Кулешова О.Н.
DOI:
https://doi.org/10.23670/IRJ.2022.116.2.034
Выпуск: № 2 (116), 2022
Опубликована:
2022/02/17
PDF

ВЛИЯНИЕ ПРЕНАТАЛЬНОГО СТРЕССА НА ПОВЕДЕНИЕ САМЦОВ КРЫС

Научная статья

Кулешова О.Н.*

ORCID: 0000-0002-1348-4636,

Астраханский Государственный Университет, Астрахань, Россия

* Корреспондирующий автор (pozdniakova_olga[at]list.ru)

Аннотация

В более ранних наших работах, посвященных исследованию поведения пренатально стрессированных самцов крыс в модели Суок-тест, мы обратили внимание на рост двигательной и исследовательской активности животных в освещенной части теста и рост соскальзываний и падений пренатально стрессированных самцов крыс. Целью данного исследования было уточнить влияния пренатального стресса на особенности соматосенсорной дезинтеграции в поведении самцов крыс и конкретизировать изменения их поведения в системе свет/тьма. В качестве пренатального стресса была выбрана 3-х часовая иммобилизация с 16 по 19 дни беременности в пластиковых пеналах, ограничивающих их подвижность. Пренатальный стресс оказал модифицирующее влияние на вес самцов крыс (таблица 1). У неполовозрелых пренатально стрессированных самцов крыс отмечается нехватка массы тела, половозрелые пренатально стрессированные самцы по сравнению с контрольными животными прибавили в массе на 17,5%. Мышечная сила пренатально стрессированных самцов крыс уменьшилась у неполовозрелых и увеличилась у взрослых животных. Большим изменениям подверглось поведение неполовозрелых самцов крыс, они демонстрировали рост тревожного поведения. Особенностью поведения пренатально стрессированных самцов крыс вне зависимости от возраста стал рост времени проведенного в освещенной части теста, более выраженные изменения характерны для неполовозрелых животных.

Ключевые слова: пренатальный стресс, поведение, самцы, возрастной аспект, черно-белая камера, мышечная сила.

THE EFFECT OF PRENATAL STRESS ON THE BEHAVIOR OF MALE RATS

Research article

Kuleshova O.N.*

ORCID: 0000-0002-1348-4636,

Astrakhan State University, Astrakhan, Russia

* Corresponding author (pozdniakova_olga[at]list.ru)

Abstract

In their earlier works on the study of the behavior of prenatally stressed male rats in the Suok-test model, the authors of the article drew attention to the growth of motor and research activity of animals in the light part of the test and the growth of slips and falls of prenatally stressed male rats. The purpose of this study was to clarify the effects of prenatal stress on the features of somatosensory disintegration in the behavior of male rats and to specify changes in their behavior in the light/dark system. As prenatal stress, the authors chose 3-hour immobilization from the 16th to the 19th days of pregnancy in plastic pencil cases limiting their mobility. Prenatal stress had a modifying effect on the weight of male rats (Table 1). Immature prenatally stressed male rats have a lack of body weight, while mature prenatally stressed males gained 17.5% in weight compared to control animals. The study also noted an increase of muscle strength in immature rats and its decrease in adult rats. The behavior of immature male rats underwent great changes, showing an increase in anxiety. A feature of the behavior of prenatally stressed male rats, regardless of age, was the increase in the time spent in the light part of the test, while more pronounced changes are characteristic of immature animals.

Keywords: prenatal stress, behavior, males, age aspect, black and white camera, muscle strength. Введение

Различного рода стрессорные воздействия на беременную самку являются причиной нарушения морфофункционального развития центральной нервной системы потомства, и приводят к изменению их поведения. У пренатально стрессированных животных отмечают увеличение у них уровня тревожности [1], повышенную активность у неполовозрелых [2], моторные и координационные нарушения, проявляющимся в зрелом возрасте [3]. Для человеческого общества подобные изменения могут представлять существенную проблему. В результате исследований, проводимых в разных странах, обнаружена связь между психическим стрессом во время беременности женщины и нарушениями в развитии детей, увеличением риска возникновения у детей целого ряда эмоциональных, поведенческих и/или когнитивных проблем в дальнейшей жизни, к которым относятся депрессия, тревога, синдром дефицита внимания и гиперактивности [4]. Согласно статистическим данным, с каждым годом ситуация ухудшается, что во многом связано с новым социальным статусом женщины в современном обществе. В более ранних наших работах [5], посвященных исследованию поведения пренатально стрессированных самцов крыс в модели Суок-тест [6], мы обратили внимание на рост двигательной и исследовательской активности животных в освещенной части теста и рост соскальзываний и падений пренатально стрессированных самцов крыс. Целью данного исследования было уточнить влияния пренатального стресса на особенности соматосенсорной дезинтеграции в поведении самцов крыс и конкретизировать изменения их поведения в системе свет/тьма.

Методы и принципы исследования

Исследования проведены на 20 белых беспородных крысах самках со средней массой 230 г. Все животные содержались в виварии в стандартных лабораторных условиях, при свободном доступе к воде и пище, при освещении 50/50. Все работы с лабораторными животными проводили с соблюдением принципов биоэтики (Международные рекомендации по проведению медико-биологических исследований с использованием животных, 1993) и правил лабораторной практики (Правила лабораторной практики в РФ, 2003). Все экспериментальные мероприятия с животными во избежание влияния на результаты исследований биоритмов проводили в один и тот же интервал времени и при одинаковых климатических условиях.

На протяжении нескольких дней у самок брали мазки из влагалища для отслеживания фаз эстрального цикла. При наступлении фазы проэструса или эструса к самке подсаживали самца до дня обнаружения сперматозоидов в мазке из влагалища (1-ый день беременности). Самки крыс были разделены на две группы: крысы контрольной группы негативным воздействиям не подвергались, крысы группы стресс, подвергались воздействию 3-х часового иммобилизационного стресса с 16 по 19 дни беременности в пластиковых пеналах, ограничивающих их подвижность. Этот период является критическим в формировании нейроэндокринной системы плода, в течение которого нейрогуморальный статус матери во многом определяет дифференцировку и будущее функционирование мозга потомков [7].

Поведение потомков стрессированных и контрольных самок изучали в возрасте 20 дней и 3 месяцев, для чего, крыс, рожденных от контрольных и стрессированных матерей, помещали в тест «Черно-белая камера». Предложенный Ж. Краули в 1980 году [8]. Мышечную силу животных изучали с помощью подвешивания крыс на веревке [9], [10]. Тест основан на тестировании животного на приподнятой веревке. Полученные данные были статистически обработаны с применением t-критерия Стьюдента с применением программы STATISTICA10.0.

Основные результаты

Пренатальный стресс оказал модифицирующее влияние на вес самцов крыс (таблица 1). У неполовозрелых пренатально стрессированных самцов крыс отмечается нехватка массы тела (меньше контрольных на 13,8%, р < 0,001), половозрелые пренатально стрессированные самцы по сравнению с контрольными животными прибавили в массе на 17,5%, р < 0,05. Мышечная сила пренатально стрессированных самцов крыс уменьшилась у неполовозрелых на 33,5% (р < 0,05) и увеличилась у взрослых животных на 73,6% (р < 0,01).

Таблица 1 – Мышечная сила и вес пренатально стрессированных самцов крыс

Контроль 20-дневные ♂ n = 18 ПС 20-дневные ♂ n = 20 Контроль 4-месячные ♂ n = 18 ПС 4-месячные ♂ n = 20
Масса, г 36,68±0,926 31,4±0,590 *** 217,9±8,52 ### 255,66±9,94 * ###
Мышечная сила, с. 218,55±17,242 145,66±23,970 * 72,30±6,49 ### 125,27±16,78 **

Примечание: статистически достоверная разница между показателями контрольной и опытной группой р < 0,05 - *, р < 0,01 - **, р < 0,001 - *** и между группами разного возраста р < 0,05 - #, р < 0,01 - ##, р < 0,001 - ### (критерий Стьюдента)

Поведение животных в тесте «Черно-белая камера» имело значительные возрастные особенности: у взрослых животных увеличилась частота выглядываний (р < 0,001), количество стоек и ориентаций (р < 0,001), уменьшилось количество грумминговых реакций (р < 0,001), возросла частота переходов между светлым и темным отсеками теста (р < 0,05), и, соответственно, время, проведенное в освещенной части теста (р < 0,001). Все эти изменения показывают, что взрослые животные демонстрируют снижение уровня тревожности по сравнению с неполовозрелыми самцами.

Таблица 2 – Параметры активности пренатально стрессированных самцов крыс в тесте Черно-белая камера

Контроль 20 дней ♂ n = 18 ПС 20 дней ♂ n = 20 Контроль 4-мес ♂ n = 20 ПС 4-мес ♂ n = 13
Латентный период, с 11,52±1,297 17,11±1,362 ** 12,65±1,973 6,66±1,20*
Выглядывания, шт 5,88±0,756 4,15±0,318* 11,2±0,93 ### 12,14±0,761
Стойки, шт 11,52±1,297 3,27±0,535 *** 12,35±1,213 12,26±1,044
Стойки с опорой на бортик, шт 0,473±0,2163 0,190±0,1559 3,25±0,525 ### 2,8±0,564
Груминг, шт 1,94±0,326 2,40±0,210 0,38±0,086 ### 0,66±0,108*
Ориентации, шт 5,35±0,816 4,88±0,266 18,23±1,632 ### 18,71±0,836
Переходы, шт 3,61±0,652 4,50±0,510 4,0±0,28# 3,0±0,30
Время в светлом поле, с 19,40±2,528 66,00±8,889 *** 36,36±2,149 ### 41,33±1,134*
Время в темном поле, с 279,58±1,967 235,05±7,783 *** 263,57±4,192 ### 271,14±5,948

Примечание: статистически достоверная разница между показателями контрольной и опытной группой р < 0,05 - *, р < 0,01 - **, р < 0,001 - *** и между группами разного возраста р < 0,05 - #, р < 0,01 - ##, р < 0,001 - ### (критерий Стьюдента)

После перенесенного пренатального стресса у неполовозрелых самцов были отмечены следующее маркеры, демонстрирующие снижение исследовательского поведения: увеличение продолжительности латентного периода первого перемещения (р < 0,01), снижение частоты выглядываний (р < 0,05) и стоек (р < 0,001). У пренатально срессированных взрослых животных отмечено снижение длительности латентного периода (р < 0,05) и рост числа грумминговых реакций (р < 0,05).

«Черно-белая камера» считается одной из чувствительных моделей острой, «ситуативной» тревожности животных. Крысы обычно предпочитают находиться в темном отсеке. В норме, для контрольных животных была характерна именно эта модель поведения: время, проведенное крысами в черном отсеке теста, значительно превышало время, проведенное животными в освещенной части теста вне зависимости от возраста. Перенесенный пренатальный стресс смещал активность животных в сторону освещенной части теста, особенно это было характерно для неполовозрелых самцов крыс. Время пребывания в освещенной части теста увеличилось у неполовозрелых животных на 247% и у половозрелых самцов на 13%.

Обсуждение

Основным механизмом, предложенным для связи между пренатальным стрессом и весом при рождении, является устойчивая активация материнской гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковой оси в ответ на хронический психологический стресс. Это вызывает нейроэндокринные нарушения, включая снижение уровня кортизола как у матери, так и у потомства с изменениями в среде гестационной матки [11]. Современные мета-анализы подтверждают связь низкого веса при рождении и перенесенного пренатального стресса [12]. Вероятно, эта тенденция сохраняется некоторое время в постанатальном онтогенезе, что подтверждается данными других авторов [13].

В нашем эксперименте взрослые самцы не только компенсировали сформировавшуюся у неполовозрелых животных нехватку в массе тела, но и набрали массу большую, чем у контрольной группы. Хроническое воздействие повышенных уровней глюкокортикоидов внутриутробно вызывает значительную перестройку обмена веществ в дальнейшей жизни [14]. В литературе встречаются противоречивые данные относительно изменения веса пренатально стрессированных животных [14], [15]. В нашей работе животные обеих групп получали специальный сухой корм Ad libitum. Известно, что пренатальный стресс не оказывает влияние на объемы потребляемого животными корма [13]. Таким образом, рост массы пренатально стрессированных половозрелых самцов может свидетельствовать об изменении скорости их метаболизма.

Известно, что пренатальный стресс приводит к уменьшению массы тела щенков, задержке их физического развития и созревания некоторых сенсомоторных рефлексов в первые две недели после рождения [16], однако, изменений мышечной силы в эксперименте не наблюдалось (хронический умеренный стресс до и во время беременности). Вероятно, такие различия связаны с использованием различных экспериментальных протоколов и моделей животных, так как в значительной степени эффекты пренатального стресса зависят от его сроков и интенсивности [10], [17].

Уменьшение мышечной силы в тесте у неполовозрелых самцов крыс в нашем эксперименте может быть связано с уменьшением мышечной массы, о чем косвенно говорит уменьшение общей массы тела животных. У половозрелых самцов одновременно с ростом массы тела мышечная сила увеличивалась (Таблица 1). В подтверждении этого предположения выступают данные, ранее полученные другими авторами и свидетельствующие, что у взрослых пренатально стрессированных животных масса жировой ткани была значительно ниже, чем у контрольных [15].

Возможным объяснением таких особенностей поведения могут быть нарушения в процессе реализации стрессовой реакции экспрессии факторов транскрипции и клеточных сигнальных молекул, отвечающих за дифференцировку и миграцию ГАМК-ергических нейронов, что может оказывать стойкое воздействие на функцию мозга. Показано, что именно последняя неделя эмбрионального развития у грызунов является периодом миграции и дифференциации предшественников ГАМК-ергических нейронов [18]. Известно, что однократное стрессовое влияние на последней неделе эмбрионального развития приводит к уменьшению ГАМКергических клеток в медиальной лобной коре новорожденных [19]. Вероятно, что эффекты пренатального стресса приводят к изменению баланса между возбуждением и торможением, более выраженным в молодом возрасте.

Заключение

После перенесенного пренатального стресса более значительно изменилось поведение неполовозрелых самцов крыс, которые демонстрировали рост тревожного поведения. Особенностью поведения пренатально стрессированных самцов крыс вне зависимости от возраста стал рост времени проведенного в освещенной части теста, более выраженные изменения характерны для неполовозрелых животных. Мышечная сила уменьшилась у неполовозрелых животных и значительно увеличилась у взрослых.

Конфликт интересов Не указан. Conflict of Interest None declared.
Список литературы / References
  1. Soares-Cunha C. Mild Prenatal Stress Causes Emotional and Brain Structural Modifications in Rats of Both Sexes. / Soares-Cunha , B. Coimbra, S. Borges et al. // Front Behav Neurosci. – 2018. - Vol. 12. - Р. 129.
  2. Ордян Н.Э.Гормональные и поведенческие характеристики пренатально стрессированных самок крыс в экспериментальной модели депрессии / Н.Э. Ордян,С.Г. Пивина, В.И. Миронова и соавт. // Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова – 2017. - Т.  - № 8. – С. 873-883.
  3. Беляева Л.Е. Ресвератрол предупреждает нарушения поведения крыс, перенесших пренатальный стресс / Л.Е. Беляева, А.Н. Федченко, С.С. Лазуко и соавт. // Вестник Витебского государственного медицинского университета. – 2017. - Т. 16. - №4. – С. 37-47.
  4. Lautarescu A. Prenatal stress: Effects on fetal and child brain development / Lautarescu , M. C. Craig, V. Glover // Int Rev Neurobiol. – 2020. - Vol. 150. – P. 17-40.
  5. Кулешова О.Н. Возрастные особенности динамики поведения пренатально стрессированных самцов крыс в модели Суок-теста / О.Н. Кулешова, Куаншкалиев К.М., Теплый Д.Д. // Естественные науки –2018. – Т. 64, № 3. – С. 46-52.
  6. Калуев А.В. Суок-тест – новая поведенческая модель тревоги / А.В. Калуев, П. Туохимаа //Нейроэтология, нейрохимия и нейрогенетика поведения. - 2006. - № 1 - С. 34 – 56.
  7. Шаляпина В.Г., Изменение нейроэндокринной регуляции приспособительного поведения после стресса в позднем пренатальном онтогенезе / В.Г. Шаляпина, И.Н. Зайченко, A.C. Батуев и др. //Российский физиол. журнал им. И.М. Сеченова. 2001. - Т. 87, №9. - С. 1193-1201.
  8. Лапин И.П. Модели тревоги на мышах: оценка в эксперименте и критика методики / И.П. Лапин //Экспер. клин. фармакол. - 2000. - Т. 63, № 3. - С. 58-62.
  9. Aghaei M. Erythropoietin ameliorates the motor and cognitive function impairments in a rat model of hepatic cirrhosis / M. Aghaei, M. Nazeri, M. Shabani et al. // Metab. Brain Dis - 2014. Р. 1–8;
  10. Nazeria Psychological or physical prenatal stress differentially affects cognition behaviors / M. Nazeria, M. Shabani, S. G. Ravandi et. al. // Physiology & Behavior. – 2015. – Vol. 142. – P. 155-160.
  11. Bowers M.E Intergenerational transmission of stress in humans / M.E. Bowers, R. Yehuda // Neuropsychopharmacology. - 2016. - № 41. - Р. 232-244.
  12. SanjuanM. Prenatal maternal posttraumatic stress disorder as a risk factor for adverse birth weight and gestational age outcomes: A systematic review and meta-analysis / P.M. Sanjuan, К. Fokas, J.S. Tonigan et al. // Journal of Affective Disorders. – 2021. – Vol. 295. – P. 530-540.
  13. García-Cáceres C. The weight gain response to stress during adulthood is conditioned by both sex and prenatal stress exposure./ C. García-Cáceres, Y. Diz-Chaves, N. Lagunas, et al // Psychoneuroendocrinology. – 2010. – Vol 35, № 3.- P: 403 - 413
  14. Tamashiro K.L. Prenatal stress or high-fat diet increases susceptibility to diet-induced obesity in rat offspring /К.L. Tamashiro, C.E. Terrillion, J. Hyun et. al // Diabetes. – 2009. - № 58. - Р. 1116-1125.
  15. Burgueño A.L. Prenatal stress and later metabolic consequences: Systematic review and meta-analysis in rodents / A.L. Burgueñoa, Y.R. Juáreza, A.M. Genaroa, M.L. Tellechea // Psychoneuroendocrinology. – 2020. – Vol. 113. – P. 1-8.
  16. Яковлева О.В. Влияние умеренного хронического стресса самок крыс до и во время беременности на сенсомоторное развитие, уровень тревожности и когнитивные функции потомства / О.В. Яковлева, К.С. Богатова, В.В. Скрипникова и др. // Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. - 2021. - Т. 71,№3. - С. 400-414.
  17. Кулешова О.Н., Особенности свободнорадикального гомеостаза ЦНС половозрелых самцов крыс в хзависимости от длительности пренатального стресса / О.Н. Кулешова, Д.Л. Теплый, Д.Д. Теплый и др. // Нейрохимия. - 2021. - Т. 38,№2. - С. 149-153.
  18. Corbin J.G. Developmental mechanisms for the generation of telencephalic interneurons. / J.G. Corbin, S.J. Butt // Dev Neurobiol. – 2011. – Vol. 71, № 8. – Р.: 710–732.
  19. Fine Prenatal stress and inhibitory neuron systems: implications for neuropsychiatric disorders. / R. Fine, J. Zhang, H.E. Stevens // Mol Psychiatry. – 2014 – Vol. 19, № 6. - Р: 641 - 651.

Список литературы на английском языке / References in English

  1. Soares-Cunha C. Mild Prenatal Stress Causes Emotional and Brain Structural Modifications in Rats of Both Sexes. / Soares-Cunha , B. Coimbra, S. Borges et al. // Front Behav Neurosci. – 2018. - Vol. 12. - Р. 129.
  2. Ordyan N.E. Gormonal'nye i povedencheskie harakteristiki prenatal'no stressirovannyh samok krys v jeksperimental'noj modeli depressii [Hormonal and behavioral characteristics of prenatally stressed female rats in an experimental model of depression] / N.E. Ordyan, S.G. Pivina, V.I. Mironova et al. // Rossijskij fiziologicheskij zhurnal im. I.M. Sechenova [Russian physiological journal. I. M. Sechenov] – 2017. - Vol. 103. - No. 8. – P. 873-883. [in Russian]
  3. Belyaeva L. E. Resveratrol preduprezhdaet narushenija povedenija krys, perenesshih prenatal'nyj stress [Resveratrol prevents disturbances of behavior of rats with prenatal stress] / L. E. Belyaeva, A. N. Fedchenko, S. S. lazuka et al. // Vestnik Vitebskogo gosudarstvennogo medicinskogo universiteta [Vestnik of Vitebsk state medical University]. - 2017. - Vol. 16. - No. 4. - pp. 37-47. [in Russian]
  4. Lautarescu A. Prenatal stress: Effects on fetal and child brain development / Lautarescu , M. C. Craig, V. Glover // Int Rev Neurobiol. – 2020. - Vol. 150. – P. 17-40.
  5. Kuleshov, O. N. Vozrastnye osobennosti dinamiki povedenija prenatal'no stressirovannyh samcov krys v modeli Suok-testa [Age peculiarities of the dynamics of the behavior of prenatally stressed male rats in the model Suok test] / O. N. Kuleshov, Kuanyshkaliev K. M., D. D. Warm // Estestvennye nauki [the Natural Sciences] in 2018. – Vol. 64, No. 3. – P. 46-52. [in Russian]
  6. Kaloev A. V. Suok-test – novaja povedencheskaja model' trevogi [Suok test, a new behavioral model of anxiety] / AV Kaloev, P. Tuohimaa // Nejrojetologija, nejrohimija i nejrogenetika povedenija [Neuroethology, neurochemistry and neurogenetics behavior]. - 2006. - No. 1 - p. 34-56. [in Russian]
  7. Chaliapina V.G., Izmenenie nejrojendokrinnoj reguljacii prisposobitel'nogo povedenija posle stressa v pozdnem prenatal'nom ontogeneze [Changes in neuroendocrine regulation of adaptive behavior after stress in late prenatal ontogenesis] / V.G. Chaliapina, I.N. Zaichenko, A.C. Batuev et al. // Rossijskij fiziol. zhurnal im. I.M. Sechenova [Russian Physiol. I.M. Sechenov Magazine]. 2001. - Vol. 87, No. 9. - pp. 1193-1201[in Russian]
  8. Lapin I.P. Modeli trevogi na myshah: ocenka v jeksperimente i kritika metodiki [Models of anxiety in mice: evaluation in experiment and criticism of the methodology] / I.P. Lapin // klin. farmakol [Expert. klin. Pharmacol]. - 2000. - Vol. 63, No. 3. - pp. 58-62. [in Russian]
  9. Aghaei M. Erythropoietin ameliorates the motor and cognitive function impairments in a rat model of hepatic cirrhosis / M. Aghaei, M. Nazeri, M. Shabani et al. // Metab. Brain Dis - 2014. Р. 1–8;
  10. Nazeria Psychological or physical prenatal stress differentially affects cognition behaviors / M. Nazeria, M. Shabani, S. G. Ravandi et. al. // Physiology & Behavior. – 2015. – Vol. 142. – P. 155-160.
  11. Bowers M.E Intergenerational transmission of stress in humans / M.E. Bowers, R. Yehuda // Neuropsychopharmacology. - 2016. - № 41. - Р. 232-244.
  12. SanjuanM. Prenatal maternal posttraumatic stress disorder as a risk factor for adverse birth weight and gestational age outcomes: A systematic review and meta-analysis / P.M. Sanjuan, К. Fokas, J.S. Tonigan et al. // Journal of Affective Disorders. – 2021. – Vol. 295. – P. 530-540.
  13. García-Cáceres C. The weight gain response to stress during adulthood is conditioned by both sex and prenatal stress exposure./ C. García-Cáceres, Y. Diz-Chaves, N. Lagunas, et al // Psychoneuroendocrinology. – 2010. – Vol 35, № 3.- P: 403 - 413
  14. Tamashiro K.L. Prenatal stress or high-fat diet increases susceptibility to diet-induced obesity in rat offspring / К.L. Tamashiro, C.E. Terrillion, J. Hyun et. al // Diabetes. – 2009. - № 58. - Р. 1116-1125.
  15. Burgueño A.L. Prenatal stress and later metabolic consequences: Systematic review and meta-analysis in rodents / A.L. Burgueñoa, Y.R. Juáreza, A.M. Genaroa, M.L. Tellechea // Psychoneuroendocrinology. – 2020. – Vol. 113. – P. 1-8.
  16. Yakovleva O.V. Vlijanie umerennogo hronicheskogo stressa samok krys do i vo vremja beremennosti na sensomotornoe razvitie, uroven' trevozhnosti i kognitivnye funkcii potomstva [Influence of moderate chronic stress of female rats before and during pregnancy on sensorimotor development, anxiety level and cognitive functions of offspring] / O.V. Yakovleva, K.S. Bogatova, V.V. Skripnikova et al. // Zhurnal vysshej nervnoj dejatel'nosti im. I.P. Pavlova [Journal of Higher Nervous Activity named after I.P. Pavlov]. - 2021. - Vol. 71, No. 3. - pp. 400-414. [in Russian]
  17. Kuleshova O.N. Osobennosti svobodnoradikal'nogo gomeostaza CNS polovozrelyh samcov krys v hzavisimosti ot dlitel'nosti prenatal'nogo stressa [Features of free radical homeostasis of the central nervous system of mature male rats depending on the duration of prenatal stress] / O.N. Kuleshova, D.L. Teply, D.D. Teply, et al. // Nejrohimija [Neurochemistry]. - 2021. - Vol. 38, No. 2. - pp. 149-153. [in Russian]
  18. Corbin J.G. Developmental mechanisms for the generation of telencephalic interneurons. / J.G. Corbin, S.J. Butt // Dev Neurobiol. – 2011. – Vol. 71, № 8. – Р.: 710–732.
  19. Fine Prenatal stress and inhibitory neuron systems: implications for neuropsychiatric disorders. / R. Fine, J. Zhang, H.E. Stevens // Mol Psychiatry. – 2014 – Vol. 19, № 6. - Р: 641 - 651.